仁徳天皇の御代（３７７年頃）、飛騨山中に両面宿儺（りょうめんすくな）という凶族が天皇に背いて猛威を振るい人民を脅かしていた。征討将軍の勅命（ちょくめい）を受けた難波根子武振熊命（なにわのねこたけふるくまのみこと）は、官軍を率いて飛騨に入った（日本書紀）。武振熊命が、当時の先帝応神天皇の御尊霊を奉祀し、戦勝祈願をこの桜山の神域で行ったのが創祀と伝えられる。

その後、聖武天皇の御代（８世紀）諸国に八幡信仰が栄え、往古は数百本の桜樹が花を競い境内はいっそう整えられたとも言われる。

大永年間（室町時代、１６世紀）京都の石清水八幡宮より勘請したが、戦乱の時代が続き境内は一時荒廃した。

元和９年（１６２３）高山城主金森重頼は、江名子川から発見された御神像を八幡神と奉安し、社殿を再興し神領地を寄進した。以後高山北部を氏子と定め、例祭には奉行を派遣して神事を管理した（奉行祭）。

飛騨が天領となり、氏子を初め代々の郡代は篤く崇敬して奉行祭を継承し境内を整えた。

神仏混淆の一時期、別当は八幡山長久寺であったが、明治の神仏分離により長久寺を離れる。明治８年高山の大火ににあい、末社秋葉神社を除きほとんど消失したが、同年３３年までに境内復興が完了する。

戦後、かつて奉行祭と呼ばれた例大祭（秋の高山祭）が全国に知られ参拝者は急増する。

昭和４３年、高山祭の屋台を常時実物展示する唯一の施設、高山祭屋台会館を建設。

昭和４８年、大鳥居（木造、桧製、現在二の鳥居）建立

昭和５１年〜５５年、社殿・手水舎・社務所参集殿等は、昭和天皇御在位５０年記念事業による造営。

昭和５１年皇太子同妃殿下の行啓。同５６年伊勢神宮より鷹司和子斎主の参拝（幣帛供進）と今日の御神威の発揚に至る。

戦前の社格は県社で、現在は神社本庁の別表神社に加列。

昭和５６年に３０年に一度の式年大祭を斎行。飛騨国中鎮座の神社三百余社が神輿に御分霊を奉安して御神幸行列により参向。

平成２年末社照前神社新築造営。

平成３年御大典記念神馬奉納建立。

平成７年４月桜山日光館を屋台会館の付設館として開館。日光東照宮の精密模型群を常設展示。

平成８年１０月社殿御造営遷座二十周年奉祝祭、観世流第２６世宗家、薪能奉納。

平成１０年９月屋台会館開館３０周年奉祝祭。

平成１０年９月天皇陛下御即位１０年奉祝事業、末社参道整備。

平成１０年１２月末社稲荷神社改築造営。

平成１１年５月久邇邦昭神宮大宮司参拝。

平成１４年２月大鳥居（鋼鉄製、現在一の鳥居）」建立。

平成１４年８月放生会を復活。

平成１４年１０月表参道整備奉祝祭を斎行。